In einer anderen Welt existiert ein riesiger, alles überragender Turm,
von dem niemand weiß, von wem und warum er gebaut wurde.
Der Turm wirft einen großen Schatten, gleichzeitig gibt es dort jedoch auch weitere Schatten, die sich bewegen ? darunter der eines Jungen, der den Turm erklimmt.

Dabei läuft er über den Schatten des Turms, deckt Geheimnisse auf, löst Rätsel und kämpft gegen Feinde, die ihn stoppen wollen. Der Schatten des Jungen unterliegt zwar nicht den Gesetzen der Schwerkraft, allerdings kann er sich nur auf der Grenze zwischen Licht und Schatten bewegen. Auf seinem Abenteuer wird er von einem Lichtwesen, der geflügelten Sylphe "Spangle", begleitet und unterstützt.

"Der Schattenläufer" fordert die Spieler mit einzigartigen Jump 'n' Run-Elementen und Rätseln heraus. Die Kombination von Licht und Schatten führt zu einer besonderen Genremischung, in der der Junge die Schatten von Objekten ändert, Passagen zu vorher unzugänglichen Gebieten erschafft und eine Welt erkundet, die es auf der Wii noch niemals zuvor gegeben hat.